הפועל באר שבע בכדורגל חופים נוסדה בשנת 2018 על ידי אייל קארו שמוכר בענף כדורגל החופים. באר שבע נרשמה לראשונה בתולדותיה לליגת העל בכדורגל חופים בעונת 2018, וב-8 ביוני 2018 ערכה את הופעת הבכורה שלה בניצחון 7–6 מול הפועל פתח תקווה, במסגרת הליגה. בנוסף, בתחילת המשחק כבש השחקן טקסוקה גוטו היפני את השער הראשון בתולדות המועדון. בעונה זו העפילה מהמקום השלישי בבית א' למשחקי רבע הגמר, שם פגשה את בית"ר "איטלי גולד תכשיטים" ירושלים. במשחק זה שנערך ב-13 ביולי הפסידה לירושלים בתוצאה 6-8, ובכך סיימה באר שבע את דרכה בעונת 2018 בכדורגל החופים.
הקהל של הפועל באר שבע בכדורגל חופים מבוסס בעיקר על אוהדי הפועל באר שבע בכדורגל, אך נערץ גם על ידי תושבי העיר שחובבים את ענף כדורגל החופים. בנוסף, עמותת האוהדים וסרמיליה, המוכרת מענף הכדורגל, עוזרת לקהל האוהדים בכל הקשור לעדכונים וחדשות, תמונות מהשטח, ואפשרויות הגעה למשחקים.